Den evolusjonære historien til insekter er dårlig kjente feil fossile tilstrekkelig: i 2010 foreslås flere teorier. Selv om insekter og myriapoder, inkludert tusenbein og tusenbein , tradisjonelt har blitt gruppert sammen, er det noe som tyder på at insekter er nærmere krepsdyr . Den såkalte Pancrustacea- teorien er nå godt akseptert.
Insekter og myriapoder som deler tilstedeværelsen av uniramate appendages , tilstedeværelsen av luftrør , Malpighian-rør , mandibles dannet av et komplett vedlegg (og ikke fra bunnen av et appendiks som hos krepsdyr ). Dette er grunnen til at man lenge har trodd at de hadde en felles forfader som utstilte disse tegnene.
Imidlertid førte molekylær fylogeni , arrangementet av mitokondrielle gener , samt kladistisk analyse av trekk til troen på at insekter faktisk var avledet fra samme slekt som krepsdyr . Pankrustacea- kladen som ble etablert som et resultat av denne oppdagelsen inneholder derfor linjene av marine krepsdyr som sannsynligvis er parafyletiske og insektene selv, som er monofyletiske . Karakterene som førte til tilknytning av insekter med myriapoder, er derfor sannsynligvis evolusjonære konvergenser assosiert med tilpasning til det terrestriske miljøet (fortsatt underlagt våtmarker, insekter er faktisk blant de første leddyrene som gradvis dukker opp fra vannet for å bli virkelig terrestriske. Under Devonian , denne bakken blir gjort flere ganger uavhengig). Utviklingen av nervesystemet til insekter og krepsdyr, derimot, har ekstremt slående likheter.
Den eldste insektfossilen utvilsomt er datert til 396 til 407 Ma , det vil si fra Devonian . Denne arten har allerede dicondylic kjever som vi finner i dag i flygende insekter. Dette antyder at forfedrene som er felles for alle insekter, enten de flyr eller ikke, er enda eldre og kan dateres tilbake til Silurian .
Et fossilt insekt funnet i Strud i Belgia i 2012 er datert til samme periode.
Aptérygotes- underklassen , som betegner vingeløse insekter , betraktes i dag som en polyfyletisk gruppering, og Thysanura , en av dens undergrupper, anses å være nærmere Pterygotes (flygende insekter) enn Archaeognaths , en annen av undergruppene, til tross for deres vanlige utseende. For eksempel deler Thysanura disse dikondyliske underkjolene med flygende insekter, mens arkeognatianerne har monokondyliske mandibler. Det samme utseendet til de to gruppene av vingeløse insekter er sannsynligvis det fra forfedre insekter, mens de bevingede insektene har fått et helt annet utseende.
Det antas at forfedrenes vanlige flygende insekter, ingen ennå er funnet fossile, hadde munnstykker dicondyliques knusere udifferensierte, en kiste til metameres fremdeles synlig og lik på hver metamere et par ben og et par 'vinger, og laterale chitinous sclerites på hvert magesegment, vingene kommer også fra slike skleritter, innledningsvis med en mulig sensorisk funksjon (deteksjon av vibrasjoner) og / eller termoregulerende; når det gjelder metamorfosene , kan de være en tilpasning til svært kontrasterende årstider, vekslende korte våte perioder med overflod av mat ( larvefase , vekst) med lange tørre perioder med sult ( imago- fase , vandringer , reproduksjon). Det eldste flygende insektfossilet er allerede en identifiserbar Ephemeroptera , en gruppe som anses å være den eldste blant de flygende insektene. Visse nymfer av denne hemimetabolske gruppen ( naiader ) ligner også Thysanura .
Fra trias (det er ca 200 millioner år), den utseendet av planter med blomster førte til en koevolusjon mellom disse linjene og plante disse insekt planteetere blir pollinatorer .